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Microbiomas e metabolomas de produtores primários dominantes de recifes de coral ilustram um papel potencial para imunolipídios em simbioses marinhas

Jul 08, 2023

Biologia das Comunicações, volume 6, número do artigo: 896 (2023) Citar este artigo

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Os produtores primários bentônicos dominantes nos ecossistemas de recifes de coral são holobiontes complexos com diversos microbiomas e metabolomas. Neste estudo, caracterizamos os metabolomas e microbiomas dos tecidos de corais, macroalgas e algas coralinas crustosas por meio de um levantamento sinóptico intensivo e replicado de um único sistema de recife de coral (Waimea Bay, O'ahu, Havaí) e usamos esses resultados para definir associações entre microbiomas táxons e metabólitos específicos para diferentes hospedeiros. Nossos resultados quantificam e restringem o grau de especificidade do hospedeiro dos metabolomas e microbiomas teciduais, tanto em nível de filo quanto de gênero. Tanto o microbioma quanto os metabolomas eram distintos entre calcificadores (corais e CCA) e macroalgas eretas. Além disso, nossas investigações multi-ômicas destacam vias comuns de resposta imune baseadas em lipídios em organismos hospedeiros. Além disso, observamos forte covariação entre vários táxons microbianos específicos e classes de metabólitos, sugerindo novos papéis metabólicos da simbiose a serem explorados posteriormente.

As comunidades bentônicas de recifes de coral em habitats tropicais rasos são dominadas por três tipos principais de produtores primários: corais de recife hermatípicos (Cnidaria na ordem Scleractinia), algas coralinas crustosas (CCA; Rhodophyta na ordem Corallinales) e vários tipos de macroalgas. Além de servirem como fontes para a maior parte da produtividade primária nos recifes1,2, estes produtores primários controlam em conjunto a acumulação de recifes através da calcificação e dissolução, determinando o habitat e a arquitectura dos recifes cruciais para a biodiversidade3,4,5. A ecologia química das assembleias bentônicas tem sido amplamente estudada há décadas, com avanços notáveis ​​em áreas como interações alelopáticas entre corais e algas6,7, composição e biodisponibilidade de exsudatos de matéria orgânica dissolvida8,9,10,11,12,13, química comunicações necessárias para simbioses dentro do holobiont de coral12,14,15, e compostos de sinalização produzidos pelo CCA e/ou seus consórcios microbianos que atuam como principais sinais de assentamento larval para corais e outros invertebrados16. Juntos, eles atuam como hospedeiros de uma comunidade diversificada de táxons microbianos em recifes de coral, que inclui importantes produtores primários, como cianobactérias, e consumidores, como bactérias heterotróficas, que são capazes de reciclar matéria orgânica dissolvida.

Os métodos atuais em metabolômica não direcionada facilitaram a análise rápida de milhares de compostos conhecidos e desconhecidos de centenas a milhares de amostras 18, o que permite que a metabolômica comparativa investigue como a ecologia química dos organismos varia entre as espécies 19. Identificar classes de compostos que são partilhados ou distintos entre espécies é o primeiro passo para compreender a evolução e a função destes compostos dentro e entre ecossistemas. Além disso, restringir e contextualizar o meio químico de um organismo “saudável” é importante para desenvolver uma linha de base contra a qual interrogar quimicamente um organismo em busca de sinais de estresse ou doença20,21,22. A comparação dos metabolomas de organismos que são críticos para o funcionamento do ecossistema (ou seja, engenheiros de ecossistemas) está prestes a tornar-se um componente crucial da gestão baseada em ecossistemas e na resiliência23,24. A metabolômica comparativa ajudará a definir e caracterizar o crosstalk químico que controla a biogeoquímica e a função de habitats marinhos críticos, como os recifes de coral.

A maior diversidade de genes funcionais em macroorganismos é encontrada em seus microbiomas: a coleção de eucariontes unicelulares simbióticos, bactérias, arquéias e vírus que habitam os tecidos e superfícies de todas as plantas e animais25. Ligar a estrutura do microbioma à composição de metabólitos de organismos distintos em interação pode revelar as fontes e a dinâmica dos metabólitos nos ecossistemas26. O fato de um determinado composto ou metabólito estar associado a um clado específico de microrganismos ou a um hospedeiro específico nos ajudará a compreender as simbioses em sistemas complexos onde os processos microbianos são críticos. No caso dos holobiontes, os metabólitos são coproduzidos pelos processos bioquímicos interligados do hospedeiro e dos micróbios. À medida que a metabolômica não direcionada busca anotar e compreender melhor os diversos compostos que compõem o metabolismo biológico, cada associação definida de compostos não caracterizados dentro de um micróbio ou hospedeiro avança nossa compreensão da ecologia bioquímica.

2 standard deviations above the mean). In addition, 1160 features differed significantly in relative abundance among the three primary producer types based on LM (FDR-adjusted p < 0.001 and mean centered log-ratio in a sample type > 1). Based on our criteria, RF selected a more conservative subset of features associated with the different primary producer types compared to LM. However, almost all of the RF selected features (124 out of 128) were also significantly differentially abundant in sample types as tested by LM. Variable importance in RF was used to identify a smaller set of ion features that were predictive of primary producer type, while the LM analysis highlighted a broader set of differentially abundant features across primary producer types./p>0.7). Nodes are labeled by the precursor mass of each feature. Pie charts in each node indicate the relative abundance of metabolites in each benthic primary producer (CCA, coral, and macroalgae). Node sizes are relative to the summed peak areas of the precursor ion in MS1 scans. Information regarding the significance of each feature in Random Forest (RF) and Linear Model (LM) algorithms are shown. Structures represent level 2 annotations (according to the 2007 metabolomics standards initiative47) of the primary producer associated features based on the library matches and molecular formula confirmation. a–e Molecular families are classified as (a) lipids, (b) terpenoids, (c) purine nucleosides, (d) phthalates, and (e) chlorophyll. The structures show the spectral library matches, and the compounds present in the samples could be their isomers./p>2%) exhibiting significant differences in mean relative abundance among coral, CCA and macroalgae tissue samples. At right is the distribution of relative abundance among the 93 samples for each Family./p>15,000 reads per sample./p>